科研丨SCI TOTAL ENVIRON: 降水变化下土壤微生物多样性和网络复杂性驱动温带草原生态系统多功能性(国人佳作)

导读

土壤微生物组在调节生态系统多功能性中发挥着至关重要的作用。然而，在气候变化条件下，土壤原生生物和微生物组的相互作用是否以及如何影响生态系统多功能性尚不清楚。本研究从沿蒙古高原降水梯度的三种典型温带草原(荒漠草原、典型草原和草甸草原)移植了54个植被-土壤样块，并研究了它们对夜间增温、降水减少和降水增加的响应。在三种草原中，夜间增温仅使原生生物多样性增加了15.61(绝对变化，系统发育多样性)，但对生态系统多功能性没有影响。降水减少降低了细菌(8.78)和真菌(22.28)多样性，但使土壤微生物组网络复杂性显著提高了1.40。在降水减少的情况下，生态系统多功能性降低了0.23，这主要是由于土壤湿度降低对细菌和真菌群落产生了负面影响。相比之下，降水增加对土壤微生物群落的影响不大。总体而言，细菌和真菌的多样性以及网络复杂性在维持生态系统多功能性以应对干旱胁迫方面发挥着重要作用。原生生物通过间接影响微生物网络的复杂性来改变生态系统多功能性。因此，在评估生态系统多功能性响应时，不仅要考虑微生物多样性，还要考虑它们之间的相互作用(受土壤原生生物的调节)，这对于预测未来气候变化情景下生态系统功能的变化具有重要意义。

图文摘要

论文ID

原名：Soil microbial diversity and network complexity drive the ecosystem multifunctionality of temperate grasslands under changing precipitation

译名：降水变化下土壤微生物多样性和网络复杂性驱动温带草原生态系统多功能性

期刊：Science of the Total Environment

IF：9.8

发表时间：2023.9

通讯作者：万师强，张丽梅

通讯作者单位：河北大学生命科学学院；中国科学院生态环境研究中心

DOI号：10.1016/j.scitotenv.2023.167217

实验设计

结果

1 土壤理化性质

在所有6个处理中，三种草原间土壤湿度、温度、总碳(TC)和总碳氮比(TC:TN)存在显著差异(P<0.001)。草甸草原的土壤湿度、TC和TC:TN比高于荒漠草原和典型草原，而荒漠草原的土壤温度高于典型草原和草甸草原。夜间增温(NW)提高了土壤温度(0.50℃，绝对变化，P<0.05)，但对土壤湿度没有影响。降水减少(DP)降低了土壤湿度(1.11%，绝对变化，P<0.001)，但提高了土壤温度(0.67℃，P<0.05)。降水量增加(IP)促进了土壤湿度(1.05%，P<0.01)，但降低了土壤温度(0.79℃，P<0.01)。NW、DP和IP对土壤TC、TN和TC:TN比没有影响，对每个草原类型进行分析，NW仅使草甸草原的土壤湿度增加了1.19%(P<0.05)。DP使荒漠草原、典型草原和草甸草原土壤湿度分别降低1.01%、0.60%和1.71%(P < 0.05)。相比之下，IP仅在草甸草原上增加了土壤湿度(2.10%，P < 0.05)。仅在草甸草原上发现了NW与DP对土壤湿度的显著交互作用(P < 0.05)。

2 微生物多样性

在三种草原上，细菌和真菌群落的α多样性(系统发育多样性)在NW或IP处理下均无明显变化，但在DP处理下显著降低(P<0.01)。原生生物群落的α多样性(系统发育多样性)在NW处理下显著增加(P<0.01)，但在DP或IP处理下没有变化。NW与DP或IP对细菌、真菌或原生生物群落的α多样性没有交互作用。对各草原进行分析发现，NW和IP对三种草原的细菌或真菌α多样性均无显著影响。相比之下，DP降低了荒漠草原(P<0.05)和典型草原(P<0.05)的细菌和真菌α多样性(系统发育多样性)，但没有降低草甸草原的细菌和真菌α多样性(图1a-b)。NW显著提高了典型草原和草甸草原的原生生物α多样性(P<0.05)。此外，原生生物的α多样性不受DP或IP的影响(图1c，表4)。在三种草原中，均未发现NW与DP或IP对细菌、真菌或原生生物群落α多样性的交互作用。在所有三种草原中，细菌和真菌α多样性与土壤湿度呈正相关(P<0.05)，但原生生物α多样性与土壤湿度没有关系(图S2)。总体而言，3个草原土壤整体微生物组(即细菌、真菌和原生生物)的β多样性表现出显著差异，但不受降水量变化的影响。夜间增温仅改变了原生生物群落(P<0.05，图2)。在三种草原中，NW与DP或IP对细菌、真菌或原生生物群落的β多样性没有交互作用。当对每种草原类型进行分析时，沙漠草原中的真菌和原生生物群落分别在降水变化和夜间增温的情况下发生了变化(图S3b-c)。

图1 六种处理下三种草原的土壤细菌(a)、真菌(b)和原生生物(c) α多样性(平均值±SE，n=3)。a、b和c分别表示NW、DP和IP处理下土壤微生物α多样性的变化。*P < 0.05, ***P < 0.001。

3 微生物共现网络

研究了整个微生物组的共现网络，以估算三种草原在对照(C和NW)、降水减少(DP和NWDP)和降水增加(IP和NWIP)处理下潜在的微生物相互作用。与对照组相比，DP条件下增加了沙漠和典型草原的网络平均度(P<0.05)(图3a、b、d)。此外，DP还降低了三种草原网络的平均最短路径长度(P<0.05，图3a、b、e，表6)。此外，DP还减少了三种草原网络中的节点数(3.67%)，但增加了边的数量(16.13%)和原生生物节点的比例(19.72%)。此外，一些原生生物类群(如Filosa-Sarcomonadea、Bicoecea_X和Plasmodiophorida)被确定为典型草原DP处理下的关键节点(图3b)。与DP相比，IP引起的网络拓扑参数变化并不明显，只有典型草原的网络平均度有所增加，而典型草原和草甸草原的平均最短路径长度减小(P<0.05，图3a，c-e)。因此，与IP相比，DP显著提高了共现网络的复杂性，尤其是在沙漠草原和典型草原。

4 生态系统多功能性与微生物多样性和网络复杂性的关系

基于土壤功能(包括养分循环和有机物分解)和植被生产力估算了生态系统对气候因子响应的多功能性。结果表明，在三种草原中，荒漠草原的生态系统多功能性最低，NW或IP对生态系统多功能性没有影响，而DP则显著降低了生态系统多功能性(P<0.05)(图4a)。生态系统多功能性随细菌和真菌多样性的增加而增加，但与三种草原的原生生物多样性无关(图4b)。当对每个草原进行分析时，荒漠草原和典型草原的生态系统多功能性随细菌和真菌α多样性的增加而线性增加(P<0.05)。但三种草原的生态系统多功能性与原生生物α多样性均没有相关关系(图4b)。

结构方程模型表明，在NW或IP处理下，生态系统多功能性不受细菌和真菌α多样性的影响(图4c)，但在DP处理下，细菌和真菌α多样性的降低抑制了生态系统多功能性。此外，生态系统多功能性随着网络复杂性的增加而降低(P<0.05，图4d)，这与DP对网络复杂性的影响相吻合。随机森林分析表明，网络复杂性主要由细菌-真菌相互作用和真菌-真菌相互作用解释(P<0.05，图4e)，并随着细菌-真菌相互作用线性下降(P<0.05，图4f)。多元逐步回归分析表明，92%的细菌-真菌相互作用变化可以由土壤湿度(69%)、原生生物节点(13%)和pH(10%)的组合来解释。细菌-真菌相互作用与土壤湿度呈正相关，但与原生生物节点呈负相关(P<0.05，图4f)。

讨论

1 对微生物多样性的影响

揭示潜在机制对于在未来气候变化情景下生态系统多功能性的维持至关重要。本研究发现，在降水量减少的情况下，荒漠和典型草原的细菌和真菌多样性大幅减少(图1)，这与之前的观察结果一致，即降水量减少对微生物多样性的负面影响明显大于降水量增加的正面影响。此外，荒漠草原在降水变化下真菌β-多样性和夜间增温下原生生物β多样性的显著变化表明，干旱和半干旱草原微生物群落比中湿草原微生物群落更容易受到气候变化的影响。上述结果表明，降水量的减少对干旱和半干旱草原细菌和真菌群落的影响更为明显，水分限制对微生物活动的影响可能更强。这可能是由于干旱和半干旱草原的沙质土壤储水能力相对较低。沙漠和典型草原降水量减少导致的土壤湿度降低可能会限制微生物代谢，抑制细菌和真菌多样性。此外，在应对草地干旱时，更多的碳可分配给根系生物量以获得可用资源。根生物量的增加被认为与细菌和真菌多样性背道而驰，因为丰富的小有机化合物可以刺激快速生长的copiotrophic细菌或真菌的生态位扩张，但会通过竞争性排斥减少寡营养细菌。与细菌和真菌相反，三种温带草原的原生生物多样性不受降水量减少的影响，但典型草原和草甸草原的原生生物多样性却因夜间增温而增加(图1)。这与之前的研究结果不一致，即降水是全球范围内原生生物群落的最佳预测因子。先前的研究还表明，原生生物多样性在一系列土壤水分供应梯度中具有恢复力，因为一些原生生物可以在不利条件下(如干旱)通过形成孢囊存活下来，这可以减轻降水减少对原生生物多样性的负面影响。此外，原生生物群落对降水变化的适应能力可能会导致本研究中不同草原类型的原生生物多样性差异不显著，因为土壤水分供应在调节干旱和半干旱生态系统中的植物和微生物活动方面起着主导作用。夜间增温条件下典型草原和草甸草原的原生生物多样性明显增加，这可能是由于气候变暖对原生生物的生长产生了积极影响。原生生物存在于地球上的所有生物群落，包括极端环境(如高温)，这是因为它们具有形成孢囊的能力，这使它们能够抵御环境条件的波动。考虑到以寄生虫为主的群落(如Apicomplexa、Oomycota和Ichthyosporea)的相对丰度会随着年平均气温的升高而增加，土壤温度的差异会影响原生生物群落，因为一些原生生物的生长发育需要最适宜的温度。例如，变形虫原生生物在23℃的土壤中占优势，异养鞭毛虫在5℃的土壤中占优势。此外，气候变暖还可能通过改变土壤湿度来影响土壤原生生物。本研究中，虽然土壤温度升高会提高原生生物的多样性，但气候变暖引起的土壤湿度下降可能会减轻气候变暖对原生生物多样性的积极影响。

2 对微生物共现网络的影响

在降水量减少的情况下，沙漠和典型草原的网络关联性和复杂性(即平均度更高、平均路径长度更短)显著增加，这与之前的研究结果一致，即干旱和气候变暖会促进微生物网络的连通性和复杂性。"呼救"假说认为，植物可以招募特定微生物来减轻环境压力的负面影响。例如，在环境胁迫(低水分可用性)下，植物共生体(如AMF和固氮根瘤菌)的招募可能会强烈影响周围的微生物群落、相互作用和生态系统的多功能性(如植物生产力)。这与我们的第二个假设是一致的，即降水减少引起的微生物群相互作用的变化可能会改变生态系统多功能性。此外，在降水减少的情况下，三种草原的原生生物节点比例升高，这表明原生生物可能在维持微生物关联方面发挥关键作用。对微生物关键类群的进一步分析表明，降水减少会增加典型草原中的掠食性原生生物类群，如Bicoecea_X和Filosa-Sarcomonadea，这很好地解释了降水减少条件下网络复杂性的增加。本研究的观察结果表明，原生生物群落对土壤微生物组对气候变化的响应具有深远影响，因为原生生物群落的微妙变化可能会通过顶层控制力对土壤微生物组的关联产生实质性影响。

3 对生态系统多功能性与微生物多样性和网络复杂性的关系的影响

生态系统多功能性与细菌和真菌多样性之间的正相关关系支持本研究的第一个假设。大量研究表明，干旱地区的干旱加剧可能导致细菌和真菌多样性减少，并最终导致生态系统多功能性降低。此外，更高的微生物网络复杂性和由多种微生物支持的关联可能在调节生态系统多功能性方面发挥关键作用。然而，在本研究中，生态系统多功能性随着网络复杂性的增加而降低，并且不受原生生物多样性增加的影响，这与本研究的第二个假设和先前的研究结果相矛盾，即更高的网络复杂性可以更好地支持生态系统多功能性，而在共现网络中不考虑原生生物群落。研究发现，生态系统多功能性与原生生物多样性之间的关系取决于原生生物在土壤食物网中的营养功能。例如，生态系统多功能性对光养生物多样性(绿藻和褐藻)有积极的依赖性，但对线虫功能群没有。所有这些都很好地解释了本研究中生态系统多功能性与原生生物多样性和细菌-真菌相互作用的脱钩，并进一步突出了原生生物在调节土壤微生物组中的关键作用。作为网络复杂性的预测因子，细菌-真菌相互作用被认为是增强生态系统多功能性的重要因素，这可能归因于微生物之间的代谢分工，导致具有独特生理特性的微生物之间的互补性。例如，植物残体分解是一个复杂的过程。真菌和革兰氏阴性菌在植物残体分解的早期阶段占主导地位，但革兰氏阳性菌和放线菌在植物体分解的晚期阶段占主导地位。此外，AMF和固氮菌可以互补，为植物提供有限的养分，从而提高植物生产力。一致的是，细菌-真菌相互作用被认为是生态系统多功能性最重要的预测因子，主要受土壤水分和原生生物节点的影响，这表明降水量的减少可能会通过减少细菌-真菌相互作用来削弱生态系统多功能性。虽然本研究观察到生态系统多功能性与原生生物多样性之间的关系不显著，但细菌-真菌相互作用与原生生物节点之间的负相关关系表明，原生生物群落可能通过间接调控细菌-真菌相互作用来影响生态系统多功能性。通过整合整个土壤微生物组组分(即细菌、真菌和原生生物)，本研究为全面了解温带草原地下生态系统对气候变化的响应提供了依据。

结论

一项为期5年的土壤整体操纵实验表明，由于荒漠草原和典型草原的土壤湿度较低，土壤微生物群落及其功能对降水减少更为敏感，而对夜间增温或降水增加不敏感。此外，降水减少会降低细菌和真菌的多样性及其相互作用，从而削弱生态系统多功能性，尤其是在沙漠草原和典型草原，这支持了本研究的第一个假设。总体而言，微生物多样性和网络复杂性(由土壤原生生物调节)介导了生态系统多功能性对降水量减少的响应，尤其是在水资源有限的草原上。因此，为了准确评估气候变化对生态系统多功能性的影响，应将微生物多样性及其相互作用纳入模型。

原文链接：https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0048969723058448#s0045